丛枝菌根影响土壤-植物系统中重金属迁移转化和累积过程的机制及其生态应用_陈保冬.pdf

书书书 2019 年 1 月 January 2019 岩矿测试 ROCK AND MINERAL ANALYSIS Vol． 38，No． 1 1 －25 收稿日期 2018 －07 －11; 修回日期 2018 －09 －03; 接受日期 2018 －09 －10 基金项目 国家自然科学基金面上项目 21677164， 41471219 ; “十三五” 国家重点研发计划项目 2016YFD0800404 作者简介 陈保冬， 博士， 研究员，研究方向为土壤生态学。E- mail bdchen rcees． ac． cn。 陈保冬，张莘，伍松林， 等． 丛枝菌根影响土壤 － 植物系统中重金属迁移转化和累积过程的机制及其生态应用［ J］ ． 岩矿测试， 2019， 38 1 1 －25． CHEN Bao- dong，ZHANG Xin，WU Song- lin，et al． The Role of Arbuscular Mycorrhizal Fungi in Heavy Metal Translocation， Transation and Accumulation in the Soil- Plant Continuum Underlying Mechanisms and Ecological Implications［J］ ． Rock and Mineral Analysis， 2019， 38 1 1 －25．【DOI 10． 15898/j． cnki． 11 －2131/td． 201807110083】 丛枝菌根影响土壤 － 植物系统中重金属迁移转化和累积过程 的机制及其生态应用 陈保冬1， 2，张莘1， 2，伍松林1，李林凤3 1． 中国科学院生态环境研究中心城市与区域生态国家重点实验室，北京 100085; 2． 中国科学院大学，北京 100049; 3． 中国地质大学 北京 ，北京 100083 摘要 丛枝菌根真菌 AMF 是在自然和农业生态系统中广泛存在的一类专性共生土壤微生物， 能够与 80 左右的陆地植物建立共生关系。AMF 从宿主植物获取碳水化合物以维系自身生长; 作为回报， AMF 能够帮 助植物从土壤中吸收矿质养分和水分。很多研究表明， AM 共生体系对于植物适应各种逆境胁迫 如贫瘠、 干旱、 环境污染等 具有重要作用。在土壤重金属污染情况下， AMF 能够通过多种途径影响植物对重金属的 吸收、 累积和解毒过程， 并对植物产生保护效应。本文围绕 AM 对土壤 － 植物系统中重金属迁移、 转化和累 积过程的影响机制， 系统评述了金属元素种类及污染程度、 宿主植物和 AMF 种类， 以及土壤理化性质等因素 对 AM 植物吸收累积重金属的影响， 并从 AMF 对土壤 － 植物系统中重金属行为的直接作用 包括菌丝吸收 和固持， 以及改变根际重金属形态等 ， 及 AMF 改善植物矿质营养促进植物生长从而间接增强植物重金属 耐性两方面讨论了 AM 增强植物重金属耐性的机理， 系统总结了相关研究领域的前沿动态。最后， 对菌根技 术在农田和矿区重金属污染土壤生物修复中的应用前景进行了展望。 关键词 丛枝菌根真菌; 重金属; 耐性; 生物修复 要点 1 介绍了 AM 真菌对植物吸收累积重金属的调控作用及其影响因素。 2 从 AM 真菌直接和间接影响土壤植物系统中重金属迁移转化过程两方面总结了 AM 真菌增强植物重金 属耐性的机制。 3 展望了 AM 真菌在重金属污染土壤生物修复中的可能应用。 中图分类号 X825文献标识码 A 重金属原义是指比重大于 5 的金属， 而在环境 科学领域中则特指能够对生物体产生毒害作用的金 属或类金属元素， 如 Pb、 Zn、 Cd、 Cr、 As 和 Hg 等。重 金属在工农业生产及人们日常生活中有着非常广泛 的应用， 但由于重金属相关工业生产活动中废弃物 的不合理排放， 以及含重金属农药和化肥的大量施 用等原因造成了土壤重金属污染， 不仅对生态环境 产生严重破坏， 也可能通过食物链传递与累积直接 威胁到人体健康 ［1 ］。在此背景下， 采用适宜方法治 理重金属污染土壤迫在眉睫。目前， 重金属污染土 壤治理方法主要有工程措施、 物理化学修复和生物 修复。工程措施主要指客土、 翻土等， 物理化学修复 1 ChaoXing 方法则主要包括电动力修复法、 热处理分离法、 固 化/稳定化， 以及土壤淋洗等技术， 而生物修复主要 是利用植物及微生物去除或固定土壤中重金属的方 法。与物理化学修复技术相比， 生物修复具有成本 低、 环境友好、 二次污染小等优点， 因而受到越来越 多的关注。植物修复是生物修复中最具前景的一种 修复方法。针对不同的污染情形， 植物修复具体分 为植物萃取、 植物固定、 植物过滤和植物挥发等。 在自然条件下， 植物往往与土壤中的微生物有 着密切的联系， 有些土壤微生物甚至会深刻影响植 物的生理代谢和环境适应性。有研究者提出， 植物 － 微生物联合修复往往会比单一的植物修复或微生 物修复有更好的应用效果 ［2 －3 ］。在诸多土壤微生物 类群之中， 丛枝菌根真菌 Arbuscular mycorrhizal fungi， AMF 是一类广泛存在的专性共生土壤真菌， 能够与陆地上大多数高等植物形成共生关系 ［4 ］。 AMF 从宿主植物获取碳水化合物以维持自身生长， 同时能够帮助宿主植物从土壤中吸收矿质养分和水 分。很多研究表明， AM 共生体系对植物适应各种 逆境胁迫 如土壤贫瘠、 干旱和污染等 具有重要意 义 ［5 ］。一些调查研究也发现， 重金属污染区域往往 存在着较高的 AMF 多样性 ［6 －7 ］， AMF 不仅可以帮 助植物在重金属污染土壤中生长 ［8 ］， 也有助于矿区 生态系统的恢复重建 ［9 ］， 而且这些耐性 AMF 多趋向 于与优势植物种群形成共生关系 ［10 ］。在重金属污 染情况下， AMF 能够通过多种途径减轻重金属对植 物的毒害， 增强植物重金属耐性 ［11 ］， 因而 AMF 无论 对于重金属污染土壤生物修复还是生态重建都具有 潜在应用价值。本文围绕 AM 影响植物吸收累积重 金属机制， 重点介绍相关研究前沿， 并对未来研究方 向及菌根应用技术的研发及推广进行展望。 1重金属污染下 AM 对植物生长和吸收 累积重金属的影响 重金属往往具有较强的生物毒性， 会直接抑制 植物和 AMF 的生长和生理活动， 进而影响到 AM 共 生体的建成和发育。另一方面， AM 共生体也往往 有助于植物适应重金属污染环境。通常情况下， AM 能够强化植物根系对重金属的过滤作用 或屏障效 应 ， 从而降低重金属向地上部的分配比例， 减轻重 金属对植物地上重要生理器官的毒害作用。不过， AM 植物吸收累积重金属会受到重金属种类及污染 程度、 植物和 AMF 种类及土壤理化性质等多种因素 的影响， 菌根效应也往往会因具体情况而有所不同。 1． 1重金属污染对 AM 形成的影响 重金属会同时影响植物及 AMF 的生理或遗传 特性， 进而影响菌根共生体系的建成和发育。很多 调查研究表明 ［6 －7， 12 ］， 重金属污染会影响土壤 AMF 多样性， 如 Zarei 等 ［6 ］发现， 随着土壤 Pb 和 Zn 污染 浓度 的 升 高，AMF 多 样 性 降 低。野 外 调 查 发 现 ［7， 10， 12 －14 ］， 在重金属污染地带生长的植物能够自 然形成菌根共生体， 如 Chen 等 ［10 ］发现， 铜尾矿区 高度 Pb、 Zn、 As、 Cd 和 Cu 污染 优势植物狗牙根 Cynodon dactylon Linn． 具有较高菌根侵染率。 Whitfield 等 ［7 ］也发现， 重金属污染区的早生百里香 Thymus polytrichus 等植物具有较高的 AM 菌根侵 染， 而且随着污染程度的增加根内泡囊显著增多， 说 明在重金属污染情况下， AMF 能够与特定植物形成 良好共生关系。一些室内模拟试验表明， 重金属污 染可能提高 ［15 －16 ］或降低 AM 侵染率［17 －18 ］， 具体受 到金属元素种类、 浓度及化学形态等因素影响 ［19 ］。 低剂量重金属污染往往能够刺激 AM 真菌生长， 促 进菌根共生体发育， 而高浓度重金属则往往抑制 AM 形成 ［20 －21 ］。此外， 重金属形态对 AM 侵染率有 重要影响， 如 Leyval 等 ［22 ］观察到土壤重金属总浓度 与菌根侵染率无显著相关， 而 NH4NO3提取态 Cd 和 Zn 与 AM 侵染率呈显著负相关。 1． 2重金属污染下 AM 对植物生长的影响 重金属污染情况下， AM 通常能够促进植物生 长。如 Chen 等 ［23 ］ 发现 Cu 尾矿中， 接种 Glomus mosseae 促进了金鸡菊 Coreopsis drummondii 、 蜈蚣 草 Pteris vittata 和白三叶草 Trifolium repens 的生 长。Dong 等 ［24 ］ 发现严重 As 污染土壤中， 接种 G． mosseae显著提高了白三叶草和多年生黑麦草 Lolium perenne L． 的生物量。Zhang 等也发现， AM 真菌能够显著促进在砷污染土壤中生长的蒺藜苜蓿 Medicago truncatula L． ［25 ］、 紫花苜蓿 Medicago sativa L． ［26 ］和水稻 Oryza sativa L． ［27 ］生长。Wu 等 ［28 －29 ］研究发现 AM 真菌能够显著促进铬污染土 壤中蒲公英 Taraxacum platypecidum Diels 、 狗牙根 及蒺藜苜蓿的生长。很多研究发现 AM 的促生效应 与改善植物矿质营养 尤其是磷营养 密切相 关 ［23 －24， 30 －31 ］。AM 能够活化土壤中的磷， 促进植物 根系对磷的吸收 ［32 －33 ］。AM 根外菌丝也能够直接 吸收 P［34 ］并传输到植物体内， 而这种作用对于一些 特殊的无根毛植物尤为突出， 如 Chen 等 ［30， 35 ］发现 U 污染下， AM 能够显著促进无根毛突变体大麦 Hordeum vulgare 吸收 P 从而促进其生长， 而对野 2 第 1 期 岩矿测试 http ∥www． ykcs． ac． cn 2019 年 ChaoXing 生型大麦 P 营养及生长无显著作用。当然， AM 也 可能通过增强植物根系对重金属的屏障作用， 降低 植物重金属毒害， 从而促进植物生长 ［24， 30 ］。同时， AM 的促生效应也受到植物种类、 土壤性质等因素 影响。 1． 3AM 对植物吸收累积重金属的影响 在多数研究报道中， AM 能够降低植物地上部 重金属浓度， 减轻重金属对植物的生理毒害。如 Chen 等 ［16， 23 －24， 36 ］发现在重金属污染下， AM 能够降 低植物体内 尤其是地上部 Cu、 Zn、 As 和 Cd 浓 度。这一作用在放射性元素 U 污染的情况下也表 现出来 ［37 ］。在田间试验中， 对于轻度重金属污染， 接种 G． intraradices 提高了克隆植物蒿柳 Salix viminalis 5027 根系 Cu 和 Cd 浓度， 同时降低了 地上部 Cu 和 Cd 浓度 ［38 ］。Wu 等［29 ］研究发现接种 AM 真菌能够显著降低蒲公英地上部和根系的铬浓 度。对于砷污染土壤中生长的植物， 接种 AM 真菌 同样能够降低蒺藜苜蓿和紫花苜蓿地上部和根系的 砷浓度。由于重金属污染土壤中 AM 往往促进了植 物生长， 增加了植物生物量， 所以， AM 降低植物地 上部重金属浓度通常被认为是一种“生长稀释” 效 应 ［16， 23 －24， 36 ］。不过， 在一些试验中也出现 AM 提高 植物地上部重金属浓度的情况 ［21， 39 －42 ］。如 Yu 等 ［39 ］发现 Cd 污染下， AM 增 加 了 多 花 黑 麦 草 L． multiflorum 地上部及根系 Cd 浓度。刘灵芝 等 ［ 40 ］发现不同土壤施 Cd 水平 0、 5、 20 和 50mg/kg 下， AM 均提高了万寿菊 Tagetes erecta L． 地上部 Cd 浓度， 促进了 Cd 自根系向地上部的转运。 尽管 AM 对植物体内重金属浓度影响不同， 但 由于 AM 通常会促进植物生长， 所以 AM 往往会增 加植物重金属吸收量。如接种 G． mosseae 降低了苜 蓿 Medicago saliva 、 白三叶草和黑麦草体内 As 浓 度， 但却增加了 As 吸收总量 ［23 －24， 36 ］。当然， 也有一 些试验表明， AM 同时增加了植物地上部及根系 Cd 浓度和吸收量 ［39 －40 ］， 或者 AM 对植物重金属浓度及 吸收量都没有显著影响 ［18 ］。这些不同的研究结果 很可能与不同的试验环境条件以及植物自身生物学 特性等有关。 此外， AM 对植物体内重金属分配也有重要影 响。多数情况下， AM 能够抑制重金属自根系向地 上部的转运， 从而降低植物地上部与根系重金属吸 收量之比 ［15 －16， 23 －24， 29， 36 －37， 43 ］但特定情况下 AM 也可 能提 高 植 物 地 上 部 与 根 系 重 金 属 吸 收 量 之 比 ［39 －40， 42 ］。 2AM 植物吸收累积重金属的影响因素 总体上， AM 植物吸收累积重金属受重金属元 素种类及污染程度、 植物和 AM 真菌种类及土壤理 化性质等多种因素影响， 在具体基础及应用研究中 应综合考虑各种因素， 以全面认识 AM 在植物适应 重金属污染胁迫中的作用， 并为应用 AM 修复重金 属污染土壤奠定基础。 2． 1元素种类和污染程度 有些金属元素是植物生长发育所必需的， 即 微量营养元素， 如 Zn 和 Cu 等， 但大多数重金属 则是植物生长发育所不需要的， 为非必需元素， 如 As、 Cd、 Cr、 Pb 等重金属以及放射性元素 U、 Cs 等。植物对于营养元素和非必需元素的吸收机 制往往是不同的。植物通过长期的进化， 已演化 出专门的通道吸收微量元素［44 － 45］， 例如 Zn 通过 被动运输进入大麦体内［44］， 通过细胞膜上 P1B－ type ATPases 作用进入 Zn 超富集植物天蓝遏蓝 菜 Thlaspi caerulescens ［46 ］。植物吸收非必需元素 往往依赖已有的营养元素吸收通道， 如通过磷酸根 转运蛋白吸收砷酸根离子 ［47 ］， 通过硫酸根转运蛋白 吸收铬酸根离子 ［48 ］， 通过钾离子吸收途径吸收放射 性元素 Cs［49 ］。一般情况下， 植物需要吸收一定的 营养元素以维持生长， 故低浓度微量营养元素情况 下， 随着土壤中元素浓度的增加， 植物生长增加， 而 过高浓度则会造成植物中毒， 而非必需元素往往在 低剂量下就对植物产生毒害作用。 对于微量营养元素 Zn 和 Cu 而言， 当其在土壤 中的浓度较低时 AM 能够促进植物对这些元素的吸 收 ［50 ］， 而在达到污染浓度时往往能够降低其地上部 浓度， 对植物起到“保护” 作用。例如 Chen 等研究 发现， 当土壤添加 Zn 浓度在 50mg/kg 以下时， 接种 G． mosseae 提高了红三叶草地上部 Zn 浓度， 并促进 了 Zn 向地上部的转移， 而在 50mg/kg 以上时， G． mosseae则降低了植物地上部 Zn 浓度， 抑制了 Zn 向地上部的转运。无论高浓度和低浓度 Zn 施加水 平下， AM 均提高了根系 Zn 浓度 ［16 ］。对于 Cu 来说 也有类似的规律， 如有研究发现， Cu 添加量低于 1mmol/L 64mg/kg 时， Glomus geosporum 对海紫菀 Aster tripolium L． 地上部和根系 Cu 浓度无影响， 而在 Cu 添加量高于 1mmol/L 时降低了地上部 Cu 浓度 ［51 ］。也有试验表明， Cu 的临界浓度在2mmol/L 124mg/kg 左右， 如土壤 Cu 添加浓度在 100mg/kg 以下时， 接种 Acaulospora mellea 增加了玉米 Zea mays L． 地上部 Cu 浓度， 而在 100mg/kg 以上时则 3 第 1 期陈保冬， 等 丛枝菌根影响土壤 － 植物系统中重金属迁移转化和累积过程的机制及其生态应用第 38 卷 ChaoXing 降低了地上部 Cu 浓度 ［52 ］。Cu 添加浓 度 低 于 2mmol/L 时， AM 对辣椒 Capsicum annuum L． 体内 Cu 浓度无影响， 而在高于 2mmol/L 时， 则同时降低 其地上部和根系 Cu 浓度 ［53 ］。 一般情况下， AM 能够抑制非必需金属元素向 植物地上部的运输， 减轻重金属对植物的毒害。在 As 污染土壤中， G． mosseae 总体上降低了蒺藜苜蓿 Medicago truncatula L． 和玉米地上部和根系 As 浓 度 ［54 －55 ］。Cd 污染下， AM 往往能够降低植物地上部 Cd 浓度 ［56 －58 ］。也有发现， 在 10 ～ 500mg/kg Pb 污 染下， AM 能够降低玉米叶片 Pb 浓度 ［59 ］。不过， 对 于某些特殊植物 如重金属超富集植物 而言， AM 也可能增加植物地上部重金属浓度， 促进重金属自 根系向地上部的运输。如有发现 G． mosseae 增加了 砷超富集植物蜈蚣草 Pteris vittata L． 地上部 As 浓 度 ［60 ］。AM 甚至能够增加某些植物， 如向日葵 Helianthus spp． 地上部放射性元素137Cs 吸收 量 ［61 ］。也有少数试验报道， 重金属污染下 AM 对植 物体内重金属 如 Pb 浓度无显著影响 ［62 ］。 与必需元素相似， AM 对植物吸收累积非必需 元素的影响可能也存在一个浓度阈值。土壤中重金 属浓度低于该阈值时， AM 对植物体内重金属浓度 影响较小， 而高于阈值时则降低植物地上部重金属 浓度。如 Liu 等 ［40， 63 ］发现在土壤不施 Cd 时， 接种 处理万寿菊 Tagetes erecta L． 地上部 Cd 浓度与未 接种处理无显著差异 ［40 ］， 甚或增加了地上部 Cd 浓 度 ［63 ］; 当土壤施 Cd 浓度在20mg/kg 以上时， 接种处 理植物地上部 Cd 浓度显著高于不接种处理， 而当 土壤施 Cd 浓度达到 50mg/kg 时， 接种又降低了植 物地上部 Cd 浓度。也有发现， AM 在土壤施 Cd 浓 度小于 50mg/kg 时对宝山堇菜 Viola baoshanensis 体内 Cd 浓度无影响， 而在土壤施 Cd 浓度高于 100mg/kg 时则降低了其地上部和根系 Cd 浓度 ［64 ］。 Pb 的临界浓度要高许多， 如 Zhong 等发现， 土壤施 加 Pb 浓度低于 500mg/kg 时， AM 对宝山堇菜体内 Pb 浓度无影响， 而在 Pb 浓度高于 1000mg/kg 时则 降低了其地上部和根系 Pb 浓度 ［65 ］。 在多种污染元素共存时， AM 对植物吸收重金 属的影响是否依然符合以上规律呢 有研究发现 0 ～500mg/kg Pb 污染下， AM 降低了玉米叶片 Pb 浓 度， 但同时增加了叶片 Zn 土壤 Zn 本底浓度为0． 4 mg/kg 浓度 ［59 ］。这表明 AM 能够在增强植物吸收 微量元素的同时减少植物吸收非必需元素， 从而增 强植物重金属抗性。然而， 当营养元素浓度逐渐升 高而成为胁迫因素时， AM 对植物营养元素与非必 需元素的吸收则均会表现为抑制吸收效应。如 Garg 等 ［65 ］试验发现， 无论在 Zn 和 Cd 复合污染， 还 是单元素污染下， 接种 G． mosseae 均降低了木豆 Cajanus cajan L． Millsp． 体内 Zn 和 Cd 浓度。 当然， 也有研究发现， Zn 和 Cd 单元素污染与复合污 染情况下， AM 对玉米体内 Zn 和 Cd 浓度影响并不 相同 ［66 ］。这种区别可能源于植物特性、 AM 真菌及 土壤理化性质等因素的变化。此外， Chen 等 ［67 ］发 现在 As 和放射性元素 U 复合污染情况下， AM 显著 增加了蜈蚣草体内 U 浓度， 而对植株 As 浓度没有 影响， 而这与单一 As 污染情况时 AM 对蜈蚣草体内 As 浓度的影响一致 ［68 ］。在 Zn、 Cd 和 Pb 三种元素 混合污染情况下， Vogel － Mikus 等 ［69 ］也发现 AM 降 低了重金属超富集植物遏蓝菜 T． praecox 根系 Cd 和 Zn 浓度， 而对 Pb 浓度的影响存在临界值。总体 来说， 多元素复合污染下 AM 对植物重金属吸收作 用的影响研究较少， 难以得出一致的结论， 但相比较 单元素污染， 这方面研究往往更接近实际情况， 对于 菌根修复技术的应用具有重要意义， 所以今后应得 到加强。 综上， 无论对于微量营养元素还是非必需元素， 无论单元素污染还是多元素复合污染情况， AM 植 物吸收累积重金属均受到重金属元素种类和污染程 度的影响。一般来说， 低浓度重金属污染下， AM 增 加植物体内 尤其是地上部 重金属浓度， 而高浓度 重金属污染下， AM 则普遍降低了植物体内 尤其是 地上部 重金属浓度。这一观点也得到了 Audet 等 ［70 ］的验证。Audet 等［70 ］对 20 篇 AM 影响植物吸 收累积重金属的研究文献进行了 Meta 分析， 将 AM 植物与非 AM 植物体内重金属浓度或吸收量的相对 差值定义为 AM 效应值 AM feedback ， 结果发现无 论对于植物重金属浓度还是吸收量来说， 低浓度 10 －3 ～1mg/kg 土壤重金属污染下， 土壤重金属浓 度与 AM feedback 之间呈显著正相关关系， 表明 AM “强化”了 植 物 吸 收 累 积 重 金 属; 而 在 高 浓 度 1 ～104mg/kg 重金属污染下， 土壤重金属浓度与 AM feedback 之间呈显著负相关关系， 表明 AM“阻 滞” 了植物吸收累积重金属。可见， 土壤重金属浓 度对 AM 植物吸收重金属的影响存在临界值。当 然， Audet 等所做的分析是在较大浓度范围下 土壤 重金属浓度从 10 －3到 104mg/kg 进行， 而且没有考 虑微量营养元素与非必需元素的区别， 因而具体到 某些特殊的植物、 真菌及重金属种类结果也会有所 4 第 1 期 岩矿测试 http ∥www． ykcs． ac． cn 2019 年 ChaoXing 不同。特别需要指出的是， AM 真菌和植物只在一 定重金属污染范围内具有耐受性， 而且在这一范围 内随着重金属浓度的增加， 植物对 AM 真菌的依赖 性往往有增加的趋势 ［70 ］， 然而超过这一范围， 即在 过高土壤重金属浓度下， 植物和 AM 真菌可能均无 法生存， AM 作用也将不复存在。 2． 2植物种类 不同的植物对重金属耐受性及吸收累积特性不 同， 对菌根依赖程度不同， 因而可以推断， AM 对植 物吸收累积重金属的影响会因宿主植物种类的不同 而不同。在 Pb 污染情况下， AM 增加了 Kummerowia striata Thunb． Schindl、Ixeris denticulate L． 和 Ecrusgallivar mitis 根系和地上部 Pb 浓度之比， 而对 黑麦草和白三叶草无影响 ［21 ］。AM 甚至对于同一种 植物的不同重金属耐性品种作用也不相同 ［58， 71 ］ ， 如 有发现 G． intraradices 降低了转入金属硫蛋白基因 的烟草 Nicotiana tabacum L． 地上部及根系 Cd 浓 度， 而对野生型烟草重金属吸收无影响 ［71 ］。在 100mg/kg As 污染下， G． mosseae 显著增加了非耐砷 蜈蚣草根部 As 浓度， 而对耐砷蜈蚣草地下部 As 浓 度无影响 ［60 ］。放射性核素 U 污染下， AM 对不同生 态型植物吸收重金属影响也不同， 如 Chen 等 ［35 ］发 现， G． intraradices 能够降低无根毛突变体大麦地上 部 U 浓度， 同时增加其根系 U 浓度， 增强根部固持 作用， 而对野生型大麦吸收累积 U 无影响。此外， AM 对植物重金属吸收的影响也会因植物生长期不 同而不同。如 50mg/kg Cd 污染下， 在植物与 AM 真 菌共生生长11 周后， AM 增加了白三叶草地上部 Cd 浓度， 而在生长 20 周后这种作用消失 ［72 ］。由此可 见， AM 对植物吸收重金属的影响会有一个时间效 应， 这可能与植物及真菌在不同生长期的资源分配 有关， 具体机制还需要进一步研究。 2． 3AM 真菌种类 AM 真菌没有严格宿主专一性， 一种 AM 真菌 能够侵染多种植物， 而同一种植物也可能被多种 AM 真菌侵染。然而， 这并不意味着不同 AM 真菌 具有同样的生态功能。事实上， 不同 AM 真菌和宿 主植物之间有彼此的适合性。不同 AM 菌种对同一 植物适合程度可能不同， 共生体系生理效能自然也 会有所差异， 其对植物吸收累积重金属的影响也不 同。在 As 污染情况下， G． mosseae 和 G． etunicatum 均降低了玉米地上部 As 浓度， 而 G． constrictum 对 地上部 As 浓度没有影响 ［73 ］。类似地， 也有研究发 现不 同 AM 菌 种 对 植 物 吸 收 累 积 Cd 影 响 不 同 ［74 －75 ］， 如 Cd 污染下， G． intraradices 对紫羊茅 Cd 吸收的抑制效应大于 G． mosseae［74 ］。 AM 真菌自身的重金属耐性也是影响菌根植物 吸收重金属的一个重要因素。研究发现， 分离自重 金属污染地带的 G． intraradices 能够改变烟草叶片 Cd 浓度， 而分离自农田地的 G． geosporum 对烟草叶 片 Cd 浓度没有影响 ［58 ］。即使对于同一 AM 真菌菌 种， 其对植物吸收重金属的影响也会因菌株的重金 属耐性不同而不同， 如 G． mosseae 重金属耐性菌株 对蜈蚣草地上部和根系 As 浓度无影响， 而非耐性菌 株则增加了蜈蚣草地上部 As 浓度 ［60 ］。又如， Cd 污 染下， 分离自 Cd 污染地的 G． mosseae 增加了白三叶 草地上部 Cd 浓度， 而对照 G． mosseae 菌株则对植株 地上部 Cd 浓度无影响 ［72 ］。不过， 也有试验表明不 同耐性菌株对其宿主植物吸收重金属的影响没有 差异 ［51， 76 －77 ］。 从不同污染地分离的 AMF 菌株其耐性范围往往 会有所不同。Weissenhorn 等 ［ 78 ］发现， 从 Zn 污染土 壤中分离的菌种 G． mosseae 较对照菌种来说只具有 更高的耐 Zn 作用， 而不具有更强的耐 Cd 作用， 而从 Cd 污染土壤分离的 G． mosseae 和 G． etunicatum 混合 菌种较对照混合菌种具有更高的耐 Cd 和 Zn 能力。 不同耐性 AM 真菌菌种对植物吸收累积重金属影响 也不同， 如分别分离自 0、 10 和 100mg/kg Cd 污染土 壤的三种 AMF 对大麦吸收累积 Cd 影响各不相 同 ［79 ］。此外， 因为不同 AM 真菌特性不同， 同时也 存在侵染竞争， 多种 AMF 混合接种与单一 AMF 对 植物吸收重金属影响也可能不同 ［80 ］， 但目前该方面 研究较少。然而， 比较冯海燕等 ［81 ］ G． mosseae 和 G． intraradices单一接种和 Yu 等 ［39 ］以同样两个菌种 混合接种对黑麦草吸收累积 Cd 的影响的研究， 发 现混合接种和单一接种均增加了植物体内 Cd 浓 度， 二者作用是一致的。当然， 考虑到自然环境中往 往是多种 AM 真菌与植物共生， 因此未来研究需要 借助分子生物学方法分析混合菌中不同 AMF 侵染 竞争动态， 以期在更接近自然的状况下探究 AM 真 菌在植物适应重金属胁迫中的作用及机制。 2． 4土壤理化性质 土壤理化性质 如土壤 pH、 肥力等 对植物及 AMF 的生长发育有着重要影响， 同时也能够影响重 金属生物有效性， 进而影响植物吸收重金属。不同 AM 菌 种 的 pH 适 应 范 围 不 一 样， 如 球 囊 霉 属 Glomus 多出现在 pH 5 ～ 9， 而无梗囊霉属 Acaulospora 、 巨孢囊霉属 Gigaspora 、 盾巨孢囊霉 5 第 1 期陈保冬， 等 丛枝菌根影响土壤 － 植物系统中重金属迁移转化和累积过程的机制及其生态应用第 38 卷 ChaoXing 属 Scutellospora 则主要出现在 pH ＜ 7 的土壤 中 ［80 ］。不同 pH 下， AM 真菌对植物侵染也不同。 如低 pH 水平下 4． 3 ～5． 1 ， Gigaspora margarita 对 紫云英 Astragalus sinicus 侵染高， 而在较高 pH 水 平下 5． 8 ～6． 8 Glomus mosseae 对紫云英有较强的 侵染 ［80 ］。此外， 不同 pH 下， AM 真菌侵染状况及其 群落组成也会发生变化 ［82 ］。土壤有效 P 对 AM 的 形成也具有重要影响， AM 侵染率往往随着土壤中 速效 P 的增加而降低 ［30， 35， 83 ］。在重金属污染情况 下， 土壤理化性质也同样影响着 AM 的形成， 如在 Zn、 Cd、 Cu 污染胁迫下， AM 真菌只在 pH 6． 2 下对 大豆 Glycine max L． 有侵染， 而在 pH 5． 7 下无侵 染［84 ］。可见， 土壤理化性质在 AM 形成及功能中起 着重要的作用， 其对 AM 植物适应重金属胁迫也必 然产生一定影响。许多研究发现 ［30， 64， 75 ］， 土壤肥力 状况 尤其是速效 P 浓度 对 AM 植物吸收重金属 具 有 重 要 影 响。如 5mg/kg Cd 污 染 下，低 P 1mg/kg 情 况 下 G．intraradices 增 加 了 刀 豆 Canavalia ensiis L． D． C 地上和地下部 Cd 浓 度， 而在较高 P 浓度 10mg/kg 情况下这种作用消 失 ［75 ］。在铅锌矿区中 DTPA 提取态 Cd 浓度为 23mg/kg， Pb 浓度为 387mg/kg ， AM 在不施加 P 时 能够抑制宝山堇菜吸收 Pb， 而在施加250mg/kgP 时 则对植物吸收 Pb 无影响 ［64 ］。在自然 U 污染土壤 中， 不施 P 的情况下， G． intraradices 显著促进了无 根毛突变体大麦吸收 P 同时提高了根系 U 浓度， 而 在施加50mg/kg P 的情况下菌根没有改善植物 P 营 养， 其对根部 U 浓度也无影响 ［30 ］。 土壤理化性质对 AM 植物吸收累积重金属的影 响机制可能有两个方面。一方面， 土壤理化性质 主要是 pH 或速效磷等 通过影响 AM 共生体系的 形成和发育， 进而影响 AM 植物吸收累积重金属。 如前所述， 不同 AMF 适宜的土壤 pH 不同 ［79 ］， 而土 壤速效磷往往抑制菌根的形成 ［30， 35， 83 ］。另一方面， 土壤理化性质也可能直接影响土壤重金属形态和有 效性， 进而对共生系统吸收重金属产生影响。如土 壤 pH 的升高往往会降低土壤重金属生物有效 性 ［85 ］， 土壤中的磷酸根离子往往可以与二价阳离子 重金属反应使得重金属活性降低。 3AM 增强植物重金属耐性的作用机制 AM 真菌可通过多种途径影响植物吸收累积重 金属， 概括起来可分为直接作用和间接作用。直接 作用主要是 AMF 对重金属的直接吸收、 固持， 以及 对根际重金属形态和生物有效性的影响， 而间接作 用则主要是 AM 通过促进植物对矿质养分 尤其是 磷 的吸收和植物生长， 从而增强植物自身重金属 耐性。 3． 1间接作用机制 非专性机制 重金属会对植物产生毒害作用， 而土壤重金属 首先作用于植物根系。植物根系受到重金属毒害其 生长受抑， 不能正常执行根系吸收矿质养分和水分 的功能。同时， 在重金属污染地带， 土壤中矿质养分 往往相对缺乏。AM 真菌能够有效扩大植物根系吸 收范围， 并能活化土壤中的矿质养分， 这在一定程度 上可以弥补根系功能缺陷， 增强植物对重金属污染 环境的适应性。由于菌根的这种作用并非仅在重金 属污染情况下才起作用， 而在各种逆境胁迫下根系 生长和生理功能受阻时均能发挥作用， 因此也被称 为非专性机制。 在土壤中金属元素 Cd、 Cu、 Pb、 Zn 等能够与磷 酸根结合形成难溶性磷酸盐， 进而降低 P 的生物有 效性， 而 AM 能够通过活化土壤中的 P ［33 ］， 或通过菌 丝直接吸收 P［34 ］并传输到植物体内， 从而改善植物 P 营养。例如， 在 U 污染下 AM 根外菌丝可以帮助 无根毛突变体大麦摄取 P， 以弥补根毛的作用 ［30， 35 ］。 Chen 等 ［15， 36 ］通过分室试验比较 G． mosseae 根外菌 丝对重金属和 P 的吸收， 发现 AM 真菌更容易选择 吸收 P。Christophersen 等 ［86 ］发现， AM 真菌能够降 低植物根系 HvPht1; 1 和 HvPht1; 2 基因 编码根表 层高亲和磷酸根离子通道蛋白 表达， 从而抑制植 物吸收砷酸根离子， 同时增加 AM 诱导的共生界面 磷转运蛋白基因 HvPht1; 8 的表达， 促进 P 的吸收和 转运。AM 通过改善植物 P 营养增加植物生物量， 而植物生物量的增加往往导致降低植物体内重金属 浓度相对下降， 这一现象即被称为“生长稀释” 效 应 ［16， 23 －24， 36 ］。此外， AM 也能够改变根系形态［87 ］， 进而对植物自身吸收重金属过程产生影响。很多试 验表明， 虽然菌根可能导致植物体内重金属浓度下 降， 但植物重金属吸收总量却是增加的 ［23 －24， 36 ］ ， 这 很可能是由于植物根系生长得到改善而直接吸收了 更多的重金属。 3． 2直接作用机制 专性机制 AM 真菌对植物吸收累积重金属的直接作用是 指菌根真菌直接参与重金属在土壤 － 植物系统迁移 转化过程。这种作用对重金属具有专一性， 因此又 称为专性机制。根外菌丝直径虽仅有数微米， 但其 能形成发达的菌丝网络和巨大的表面积， 因而可以 6 第 1 期 岩矿测试 http ∥www． ykcs． ac． cn 2019 年 ChaoXing 相当可观地吸附和吸收作用固持根际土壤重金属。 另一方面， 根内共生结构 根内菌丝、 泡囊、 丛枝等 结构 能够在细胞水平将重金属“区隔化” ， 阻止重 金属进入植物根细胞， 减轻其对植物的生理毒害。 此外， AM 真菌还能够通过菌丝分泌物等影响根际 微环境， 进而影响重金属的化学形态和生物有效性。 3． 2． 1根